1999-2014: Começos

Em 1999, Johnson fez a sua estreia no filme Crazy in Alabama, onde ela e a sua irmã Stella Banderas interpretaram filhas para a sua mãe da vida real, Melanie Griffith. O filme foi realizado pelo seu então padrasto, Antonio Banderas. Em 2006, foi escolhida como Miss Globo de Ouro 2006, onde serviu como a primeira Miss Globo de Ouro de segunda geração na história dos Globos.

Em 2006, Johnson assinou com IMG Models. Embora a representação seja o seu trabalho principal, desde então ela modelou para a linha de jeans da marca MANGO em 2009 e lançou a campanha “Rising Star” para a marca de moda australiana Wish em 2011.

Once Johnson formou-se no liceu, teve aulas de representação com o professor Tom Todoroff até 2008. Assinou com a agência William Morris e iniciou a sua carreira de actriz. Apareceu num papel menor como Amelia Ritter no filme de sucesso nomeado para um Óscar The Social Network (2010), realizado por David Fincher. Teve um pequeno papel no filme de fantasia Beastly (2011), seguido do drama de So Yong Kim For Ellen (2012), em frente a Paul Dano e Jon Heder, sobre um músico em dificuldades no meio de uma batalha pela custódia. Também em 2012, teve papéis na comédia independente Goats de Christopher Neil, retratando um aluno numa escola preparatória; a comédia romântica de Nicholas Stoller The Five-Year Engagement; e a comédia 21 Jump Street. Também interpretou o papel principal feminino no filme Date and Switch de Chris Nelson, escrito por Alan Yang.

Em Março de 2012, Johnson foi elenco de Kate na série de comédia Fox Ben e Kate, marcando a sua estreia na televisão. O programa foi cancelado a 25 de Janeiro de 2013, após uma temporada. Johnson rapidamente retomou a sua carreira cinematográfica, com um pequeno papel em Need for Speed (2014). Em 2013, teve um papel como uma das novas contratadas no episódio final da série de comédia da NBC The Office.

2015-presente: A descoberta

A descoberta de Johnson veio com o seu papel principal como Anastasia “Ana” Steele no filme dramático erótico romântico Cinquenta Tons de Cinzento, que foi lançado em Fevereiro de 2015 e trouxe o seu reconhecimento internacional. Johnson ganhou o papel sobre Lucy Hale, Felicity Jones, Elizabeth Olsen, Danielle Panabaker e Shailene Woodley. Em resposta a questões relativas à sua posição sobre os direitos do género com respeito à sua personagem na série cinematográfica Fifty Shades, Johnson declarou: “Estou orgulhosa de . Discordo completamente das pessoas que pensam que Ana é fraca. Penso que ela é de facto mais forte do que ele. Tudo o que ela faz é escolha dela. E se eu posso ser um defensor de que as mulheres façam o que querem fazer com o seu corpo e não se envergonhem do que querem, então sou a favor disso”.”

Em 15 de Fevereiro de 2015, Johnson apareceu no especial do 40º aniversário do Saturday Night Live e acolheu a SNL em 28 de Fevereiro, 2015, fazendo dela a segunda filha de um antigo apresentador da SNL (depois de Gwyneth Paltrow, cuja mãe Blythe Danner foi apresentadora durante a sétima temporada do espectáculo em 1982) para acolher o espectáculo. Também em 2015, ela reuniu-se com o seu membro do elenco de 21 Jump Street, Johnny Depp, interpretando a mãe do filho da sua personagem na longa-metragem “Black Mass”. Em 2015, Johnson estrelou no thriller de Luca Guadagnino A Bigger Splash, ao lado de Tilda Swinton, Matthias Schoenaerts e Ralph Fiennes. Ao escrever para a Rolling Stone, Peter Travers afirmou que Johnson mostrou que o seu carácter “tem mais em mente do que deslizar sedutoramente”. De acordo com Christy Lemire de RogerEbert.com: “A Bigger Splash allows Johnson to be both funnier and sexier than she was in Fifty Shades of Grey”. No mesmo ano foi lançado Cymbeline, uma adaptação cinematográfica moderna da peça de William Shakespeare, na qual ela estrelou ao lado de Ethan Hawke e Ed Harris. Também protagonizou a comédia How to Be Single de 2016, com Leslie Mann e a sua co-estrela Date and Switch Nicholas Braun.

Johnson treinada em dança para preparar a Suspiria (2018) de Luca Guadagnino, um filme de terror sobrenatural e remake do filme de 1977 de Dario Argento, no qual interpreta uma bailarina americana em Berlim que se inscreve numa academia dirigida por um clã de bruxas. David Ehrlich, do IndieWire, descreveu a actuação de Johnson no filme como “emocionantemente não arrependida”. Também em 2018, estrelou no thriller neo-noir de Drew Goddard Bad Times no El Royale, com Jeff Bridges, Jon Hamm e Chris Hemsworth. No filme, ela interpreta um hippie hospedado num resort na fronteira da Califórnia-Nevada, onde as vidas de várias pessoas com passados suspeitos se cruzam. Screen Rant classificou a actuação de Johnson como a quarta melhor do filme e declarou que “ela traz um poder reservado, sob a superfície, ao seu papel”.

Em 2019, Johnson estrelou o filme de terror psicológico, Wounds, em frente a Armie Hammer, realizado por Babak Anvari, baseado numa novela de terror The Visible Filth de Nathan Ballingrud. Teve a sua estreia mundial no Festival de Cinema de Sundance a 26 de Janeiro de 2019. Em seguida, estrelou no bem revisto filme de aventura independente, The Peanut Butter Falcon, em frente a Shia LaBeouf e Bruce Dern, que teve a sua estreia mundial em South by Southwest a 9 de Março de 2019. Apareceu no filme dramático Our Friend, em frente a Casey Affleck e Jason Segel, e realizado por Gabriela Cowperthwaite. O filme é baseado no casal da vida real Nicole e Matthew Teague, confrontados com a morte iminente de Nicole, vêem o seu melhor amigo mudar-se com eles para os ajudar. Joe Morgenstern do The Wall Street Journal escreveu que a “intimidade da actuação da Sra. Johnson é extraordinária”. Ela é a menos assertiva das estrelas de cinema, no entanto a coragem, desespero e fúria que encontra em Nicole vai elevar-te e girar-te em torno de ti”. Enquanto Gary Goldstein, do Los Angeles Times, afirmou que Johnson “impressiona com o alcance afetuoso – desde o flerte, o ebuliente e a adoração até ao stalwart, enfurecido e resignado; é uma bela actuação”. Mick LaSalle, do San Francisco Chronicle, elogiou a sua escrita de desempenho que “não interpreta Nicole como uma força vital gloriosa, mas sim como uma mulher média de 34 anos de idade que lida com a pior mão imaginável”.

Johnson fundou a produtora TeaTime Pictures, juntamente com o antigo executivo de desenvolvimento da Netflix Ro Donnelly, para desenvolver projectos de cinema e televisão. Em 2020, Johnson fez a sua estreia como realizadora, co-dirigindo (com Cory Bailey) o videoclip do Coldplay “Cry Cry Cry”, que apresentava o seu namorado Chris Martin. Johnson estrelou ao lado de Tracee Ellis Ross no filme de comédia e drama The High Note, que foi lançado a 29 de Maio de 2020. A sua performance foi vista como “talvez a sua melhor e certamente mais adorável performance”, de acordo com o Chicago Sun Times. Scott Mendelson da Forbes declarou que Johnson e Kelvin Harrison Jr. tinham “uma química relaxada e natural, e as suas cenas de queimadura lenta formam a espinha dorsal emocional do filme”. De acordo com Richard Lawson da Vanity Fair, se o filme se sente desequilibrado é porque “parte disso é compensado pelo magnetismo gentil de Johnson, o sombreado inteligente que ela traz até à mais mundana das cenas” e que ela “se tornou um dos jovens actores mais fiáveis a trabalhar hoje em dia, tanto na sua escolha de projectos de bom gosto como no empenho concentrado, mas não afectado, que ela traz a cada um deles”.

Projectos futuros

A próxima estrela em A Filha Perdida dirigida por Maggie Gyllenhaal, baseada no romance homónimo de Elena Ferrante, Estou Bem? e em Crackpot para a realizadora Elaine May. Além disso, Johnson assinou para estrelar e produzir Rodeo Queens, uma série de mockumentary dirigida por Carrie Brownstein para a Amazon Studios.

Johnson irá servir como produtor executivo em vários filmes sob TeaTime Pictures, anteriormente conhecida como Silhouette Productions. Ela irá produzir e estrelar em Forever, Interrupted, no qual interpretará uma jovem viúva, Unfit, na qual retratará Carrie Buck num drama de tribunal dos anos 20 baseado em factos, baseado no romance Imbeciles: O Supremo Tribunal, American Eugenics, e a Esterilização de Carrie Buck por Adam Cohen, e Queens of the Stoned Age, com base no artigo GQ de Suketu Mehta. Além disso, ela irá estrelar e produzir a série limitada Cult Following.